颞下颌关节骨关节炎软骨下骨基质微环境改变介导骨关节痛相关作用机制研究进展

来源:实用口腔医学杂志 2026.09.09
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作者:高佳路,闫舰飞,卢伟诚,韩潇潇,覃文聘,许昊清,空军军医大学口腔医院黏膜病科;焦凯,空军军医大学唐都医院口腔科


颞下颌关节骨关节炎(temporomandibular joint osteoarthritis,TMJOA)是一种以髁突软骨退变和软骨下骨改建为特征的慢性进行性关节疾病,患者主要的症状为关节疼痛、下颌运动受限及功能障碍,严重损害患者的身心健康。疼痛通常是TMJOA的早期表现,也是其最常见的症状之一。由于目前尚无有效的方法完全阻止TMJOA的发展,缓解疼痛是骨关节炎首要的治疗目标。因此,确定TMJOA疼痛的来源和机制对于减轻患者症状和改善功能具有重要的意义。


目前普遍认为骨关节炎(osteoarthritis,OA)疼痛是一种伤害感受性疼痛,中枢和外周神经共同参与OA疼痛的发生。中枢致痛的机制包括脊髓的中枢敏化和大脑通过脊髓的上行和下行通路的失调,而外周致痛则由于软骨下骨、骨膜、滑膜、关节周围韧带、关节囊等均有丰富的神经支配,神经纤维可将外周疼痛信号传递至脊髓。关节损伤和炎症刺激可导致炎症因子的释放,作用于初级传入神经元使其敏化,阈值降低,周围痛觉感受器对阈上刺激的反应强度增加。但是目前的研究仍不能很好地解释OA疼痛的发生来源和机制,因而无法对其进行有效的控制。


近年来,软骨下骨在OA的发病进程中发挥的作用受到了越来越多的关注,尤其是骨基质微环境的改变对于关节的破坏机制的研究不断深入。本文提出软骨下骨病变是TMJOA疼痛的主要来源,且骨基质微环境的改变介导了TMJOA疼痛的发生、发展过程。


1. 软骨下骨病变是TMJOA疼痛的重要来源


OA疼痛的机制非常复杂,既往研究显示,来自关节组织的外周神经刺激的输入是导致疼痛的重要原因。病理情况下,TMJOA的改变包括滑膜炎症、关节软骨退化、软骨下骨增厚、骨赘形成等,关节内除软骨无神经支配外,所有的结构都由感觉神经(其中80%为痛觉感受器)和交感神经支配,因而关节组织的上述病理改变都会导致关节的疼痛及功能障碍。


研究已经证实滑膜炎症在OA疼痛形成中的作用,即关节镜或者组织病理学检查发现OA患者的关节滑膜衬里毛细血管增多,T细胞、单核和巨噬细胞等炎性细胞浸润增加,且关节液中检测到转化生长因子α(transforming growth factorα,TGF-α)、白细胞介素1(interleukin-1,IL-1)等多种细胞因子和趋化因子,而且滑膜炎症可通过增强外周伤害感受神经元的反应性导致OA疼痛。但是在部分没有滑膜炎症的情况下,OA疼痛仍可在疾病的早期出现,且疼痛常常会先于滑膜炎症和软骨退化表现,因而其他部位的损伤刺激可能在TMJOA疼痛的发生和发展中发挥了更为重要的作用。


TMJOA软骨下骨病变是疼痛的重要来源,其软骨下骨的影像学特征也一直是TMJOA临床诊断的主要依据之一。TMJ髁突表面由软骨和软骨下骨覆盖,与四肢骨关节不同,软骨下骨骨板不明显,髁突软骨下骨主要由骨小梁和骨髓腔组成,软骨下骨小梁含有丰富的血管和神经。正常生理条件下,软骨下骨的骨重塑通过成骨细胞的成骨活性和破骨细胞降解活性维持骨基质微环境的稳态,同时以适应不断变化的机械力和代谢的需求。


在TMJOA发病早期,由于应力刺激、损伤、炎症等因素,动态平衡受到破坏,破骨细胞、成骨细胞等代谢活动改变,从而使软骨下骨骨板厚度减少、骨量降低、小梁分离增加、小梁厚度减少,同时刺激分布于软骨下骨的外周神经进而诱发疼痛。


磁共振成像显示软骨下骨骨髓水肿样病变与OA的疼痛高度相关,解剖水肿部位软骨下骨显示局部脂肪坏死、血管增生以及微骨折等病理变化,并且抑制软骨下骨的破骨细胞活性能够有效抑制OA疼痛的发生。美国国立卫生研究院的数据分析报告显示,服用双膦酸盐(bisphosphonates,BPs)的患者在第2年和第3年时OA疼痛显著减轻。因此,探明TMJOA软骨下骨病变在疼痛发生、发展中的作用机制对于有效遏制关节疼痛具有重要的意义。


2. 软骨下骨骨基质微环境改变参与TMJOA疼痛发生


软骨下骨基质微环境的改变涉及破骨细胞、骨细胞、成骨细胞、内皮细胞,以及其与神经、血管的交互偶联作用。破骨细胞是源自骨髓祖细胞的多核细胞,是负责骨吸收的主要细胞类型。研究发现破骨细胞可以通过分泌神经导向因子Netrin-1蛋白诱导软骨下骨感觉神经轴突生长,从而使其暴露于各种化学和机械刺激下。Netrin家族由结构高度保守且与层粘连蛋白相关的可分泌性蛋白组成,是最早发现的可溶性轴突导向因子。


当破骨细胞分泌Netrin-1与感觉神经末梢相结合后,可促使局部黏着斑激酶和蛋白激酶B磷酸化,最终传入中枢神经系统完成信号整合诱发疼痛发生。抗酒石酸酸性磷酸酶(tartrateresistant acid phosphatase,TRAP)染色阳性的破骨细胞中Netrin-1基因的敲除可有效缓解OA动物模型软骨下骨中感觉神经支配的OA疼痛。破骨细胞分泌的神经营养因子(nerve growth factor,NGF)可与感觉神经纤维表达的酪氨酸激酶A(tropomyosin receptor kinase A,TrkA)结合,启动信号传导,增加膜表面离子通道和受体的表达,包括瞬时感受器电位香草酸受体1(transient receptor potential vanilloid type 1,TRPV1)、电压门控Na+和Ca2+通道、延迟整流K+通道、缓激肽受体和酸敏感离子通道(acid-sensingion channel,ASIC)ASIC-2、ASIC3,进而引起痛觉过敏。


NGF/TrkA复合物还可被内化并启动转录信号传导,增加疼痛相关分子如P物质的产生和伤害感受器特异性离子通道NaV1.8、CaV3.2和CaV3.3的激活。破骨细胞还可通过分泌H+引起骨痛,H+会诱导酸敏感受体TRPV1的表达和激活。TRPV1激活可以促进细胞外Ca2+流入,进而激活钙调蛋白依赖性蛋白激酶Ⅱ和转录因子cAMP反应元件结合蛋白,导致疼痛相关分子降钙素基因相关肽(calcitoningene-related peptide,CGRP)的转录激活。


成骨细胞在OA中表型和活性发生显著改变,碱性磷酸酶(alkaline phosphatase,ALP)活性显著升高,白细胞介素6(interleukin-6,IL-6)、前列腺素E2(prostaglandinE2,PGE2)、基质金属蛋白酶(matrix metalloproteinase,MMP)MMP-3、MMP-9、MMP-13和核因子κB受体活化因子配体(receptor activator for nuclear factor-κBligand,RANKL)的表达增加。成骨细胞所分泌的RANKL和血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor,VEGF)可通过诱导细胞外信号调节激酶1/2(extracellular regulated protein kinases1/2,ERK1/2)磷酸化来触发破骨细胞趋化性,骨细胞分泌转化生长因子β(transforming growth factorβ,TGF-β)激活OA软骨下骨的Smad2/3来增强成骨细胞介导的骨合成代谢,同时骨细胞通过上调RANKL-骨保护素(osteoprotegerin,OPG)的表达比率以增强破骨细胞分化。


最新研究显示,成骨细胞、破骨细胞以及血管内皮细胞之间存在相互调控作用,血管内皮细胞通过分泌血小板衍生生长因子(platelet derived growth factor,PDGF)、TGF-β、和成纤维细胞生长因子1(fibroblast growth factor 1,FGF-1)等促进破骨细胞和成骨细胞的代谢活性,而成骨细胞和破骨细胞通过分泌PDGF和TGF-β促进软骨下骨与软骨交界局部H型血管的长入。TMJOA发病过程中,血管的长入与神经的生长紧密关联,共同导致OA疼痛的发生。CGRP和P物质都能够作用于相应的血管受体从而调控血流量和血管壁的渗透性,同时促进内皮细胞的分裂增殖、迁移,以及血管的生成。


交感神经源性的神经肽,例如神经肽Y,是急性血管收缩剂,能够通过促进血管生成大大增加血流量。Netrin-1通过控制内皮细胞迁移和抑制细胞凋亡等方式进而促进血管形成。近年来随着对于OA疾病进展中炎症反应认识的不断深入,炎症介质在伤害感受器的激活和疼痛诱发中发挥了重要的作用。


骨基质微环境中大量来自破骨细胞、成骨细胞等释放的炎症因子可通过改变血管通透性,增加炎症因子的释放,进一步激活疼痛相关的受体、离子通道及增加疼痛相关分子的表达诱导疼痛。在OA软骨下骨中PGE2的浓度显著升高,通过激活TRPV1通道和NaV1.8通道诱导Ca2+和Na+流入增加,进而诱发疼痛,而阻断PGE2/PGE2受体4(prostaglandin receptors subtype4,EP4)信号传导可改善小鼠的疼痛。软骨下骨中过度活跃的TGF-β会在骨关节炎发作时诱导异常的骨重塑和血管的形成,通过募集间充质干细胞(mesenchymal stem cell,MSC)和骨祖细胞,促使软骨下骨发生重塑。


3. 改善软骨下骨病变阻断骨关节痛


目前仍然没有有效的治疗手段能够逆转TMJOA的疾病进展,因而对于患者疼痛控制具有重要的意义。非甾体抗炎药、关节内类固醇、粘性补充剂等药物的使用仍然不能够很好的缓解疼痛,并且存在许多安全问题,例如非甾体抗炎药与胃肠道和心血管疾病的临床发生风险显著相关。软骨下骨骨基质微环境的改变是导致TMJOA组织结构性破坏以及疼痛的主要来源,尽管目前仍然没有针对软骨下骨骨基质微环境改善的药物应用于临床,但是研究已经发现通过改善软骨下骨的微环境能够有效的抑制OA的疼痛发生。


甲状旁腺激素(parathyroid hormone,PTH)是美国食品和药物管理局批准的用于骨质疏松症的合成代谢剂,可调节骨重塑和钙代谢,研究发现其能够通过改善软骨下骨的骨质吸收,抑制软骨下骨的退变进而减轻骨关节炎疼痛。


BPs是预防和治疗骨质疏松症最常用的处方药,BPs能够与骨钙结合并从酸化的骨表面释放,被破骨细胞吸收,通过诱导破骨细胞凋亡进而抑制其生物学作用,其可通过调控软骨下骨的重塑控制疼痛的进展。部分药物具有抑制软骨下骨重塑的作用,其在抑制OA疼痛方面的潜能还有待进一步的探索。青蒿琥酯作为抗疟疾药物,具有多种生物活性,能够抑制破骨细胞的增殖和血管的生成,最新研究发现,通过调节RANKL-OPG的系统抑制破骨细胞的骨吸收,间接抑制TGF-β/Smad2/3信号通路恢复耦合的骨重塑,此外通过下调软骨下骨中VEGF抑制血管的形成。雷尼酸锶可以通过降低破骨细胞的活性和促进新骨的矿化来恢复异常的软骨下骨重塑。


降钙素是一种由滤泡旁甲状腺细胞分泌的激素,它与破骨细胞上的特定受体结合并抑制其活性,从而减少OA中对软骨下骨的损伤。OA的病理性神经血管化严重破坏了骨关节的稳态,因而抑制软骨下骨的血管生成是很好的治疗靶点。VEGF的阻断剂以及受体酪氨酸激酶的抑制剂,VEGF的中和抗体贝伐单抗和雷珠单抗已经用于抑制肿瘤的生长和转移。


血管抑制剂在局部抑制血管形成的同时,还具有抑制炎症介质产生的作用,进而有效缓解疼痛的发生。TGF-β对于维持关节软骨代谢稳态和结构完整性至关重要,TGF-β浓度的升高会导致软骨下骨MSCs的募集,从而造成异位骨质的形成,进一步加重了关节的退变,造成疼痛的发生,TGF-β中和抗体也有望成为抑制软骨下骨退变和疼痛来源的有效药物。


来源:高佳路,闫舰飞,卢伟诚,等.颞下颌关节骨关节炎软骨下骨基质微环境改变介导骨关节痛相关作用机制研究进展[J].实用口腔医学杂志,2025,41(03):412-416.DOI:CNKI:SUN:SYKQ.0.2025-03-018.